Ten a súa orixe nunha misión cristiá estabelecida por oito monxes ortodoxos rusos en Alasca (entón parte da América rusa) en 1794. A misión pasou a ser unha diocese da Igrexa ortodoxa rusa logo de que os Estados Unidos mercaran Alasca en 1867. Até a Igrexa ortodoxa rusa medrara tamén noutras áreas dos Estados Unidos, debido á chegada de inmigrantes de áreas de Europa e Oriente Medio. Moitos destes inmigrantes, con independencia da súa nacionalidade ou orixe étnica, foron unidos baixo unha única diocese norteamericana da Igrexa ortodoxa rusa.
Logo da Revolución Bolxevique, o patriarcaTikhon autorizou a todas as igrexas fóra de Rusia a se gobernaren de xeito autónomo. As igrexas ortodoxas en Norteamérica pasaron a coñecerse como a Igrexa ortodoxa greco-católica en América en 1924, baixo a dirección do metropolita Platon Rozhdestvensky. A Igrexa ortodoxa rusa concedeulle a autocefalia en 1970, e foi renomeada como Igrexa ortodoxa en América. Os seus xerarcas son parte da Asemblea de Bispos Canónicos Ortodoxos de América do Norte e Central.
